童たちが登場し、こぎつねごっこをして遊び（児童合唱「こぎつねさんのごあいさつ」※このシーンは岡倉天心の原作にはなく、天心の理念を次世代へ継承すべく、平井秀明氏により創作されたものです。）、続いて狐の妖精たちが狐の女王コルハの目覚めを待ち、歌い踊る（女声合唱「妖精たちの朝」）。妖精たちが去った後にコルハが登場し、葛の葉を奪われ自らも負傷し、悲嘆の中、森を彷徨い歩く保名の恩に報いるため、自らを葛の葉の姿に変身させてほしいと、月に懇願する（アリア「月の歌」）。

葛の葉に変身したコルハの前に現れた保名は、コルハを葛の葉と信じ込み、コルハに案内され隠れ家へと向かう（二重唱「麗らかなあやめよ」）。一方、悪右衛門とその兵士たちは、葛の葉に飲ませる愛の媚薬を作るため薬草を集めている。狐の妖精たちと共に戻ったコルハは、彼らに身を任すふりをして酒宴で歓待する（混声合唱「酒宴のとき」）。しかし、酔いが回った頃、悪右衛門と兵士たちは、魅惑的な女たちに断崖へと誘い出され、湖水に転落し、復讐劇が繰り広げられる（フィナーレ「コルハの復讐」）。